EFFETTI DEL SONNO SUI PROCESSI MNESTICI

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EFFETTI DEL SONNO SUI PROCESSI MNESTICI
Congresso AIMS, Torino EFFETTI DEL SONNO SUI PROCESSI MNESTICI 1

Sonno e processi mnestici
Congresso AIMS, Torino Sonno e processi mnestici Effetti del sonno sull’acquisizione di materiale (stimoli presentati durante il sonno) Effetti del sonno sulla ritenzione ed elaborazione di materiale appreso prima del sonno

Congresso AIMS, Torino 29-10-2003
Imparare durante il sonno ? Simon e Emmons (1956) Presentazione di materiale verbale durante il sonno, nessun effetto sul ricordo. Riduzione afferenze sensoriali ? Ridotta risposta alle stesse ? trasmissione impulsi nervosi dai corpi genicolati alla corteccia visiva ridotta in SWS rispetto alla veglia (Livingstone e Hubel, 1981) componenti tardive dei potenziali evocati abolite in sonno REM (Llinas e Parè, 1991)

Teoria di attivazione/recupero (arousal/retrieval, Koulack e Goodenough, 1976) La codifica di una traccia dipende dalla presenza di un minimo livello di attivazione (= arousal), non disponibile durante il sonno Shimizu et al., 1977: apprendimento in sonno solo quando la somministrazione dello stimolo è seguita da brevi treni di onde alfa Apprendimento durante il sonno REM > NREM ?

Classificazione dei sistemi di memoria secondo Squire (1984) Memoria dichiarativa: insieme di nozioni, idee ed eventi che possono essere richiamati in maniera cosciente (o “esplicita”) sotto forma di proposizioni verbali e/o immagini mentali Memoria procedurale: è implicita, ed espressa da modifiche del comportamento. Include abilità motorie e percettive, ma anche risposte elementari come l’abitudine e il condizionamento

Materiale dichiarativo vs. procedurale La codifica in sonno di materiale dichiarativo è ridotta, e la somministrazione di tale materiale mentre l’individuo dorme causa essenzialmente una frammentazione del sonno (Roth et al., 1988; Wyatt et al., 1994) Sembrano invece possibili alcune semplici forme di apprendimento procedurale, a.e. risposte condizionate (Beh e Barratt, 1965)

Ricordare di più grazie al sonno ?

Gli psicologi della memoria iniziano a porre attenzione ai rapporti fra memoria e sonno per rispondere alla domanda: L’OBLIO E’ DETERMINATO DALL’INTERFERENZA ? apprendimento Interferenza = V E G L I A apprendimento S O N N O

Effetto del sonno sulla memoria di materiale pre-sleep
Congresso AIMS, Torino Effetto del sonno sulla memoria di materiale pre-sleep Jenkins e Dallenbach, 1924 * sillabe senza senso Lista* Recall VEGLIA SONNO Lista* Recall Lista* Recall Lista* Recall Ore Il richiamo del materiale è migliore quando il periodo di ritenzione viene trascorso in sonno rispetto alla veglia (“SLEEP EFFECT”)

Lo “sleep effect” Molti Autori (Newman, 1939; Lovatt e Warr, 1968; Idzikowski, 1984, Fischer et al., 2002), nel corso dei successivi decenni, hanno replicato i risultati di Jenkins e Dallenbach, utilizzando anche compiti di tipo differente, come ad esempio il ricordo di brani di prosa o complesse sequenze motorie. Pochissime sono state invece le evidenze contrarie allo “sleep effect”, peraltro in studi (e.g., Portnoff, 1966) che soffrivano di limiti metodologici, quali l’assenza di controllo per la variabile circadiana (il ricordo è migliore quando il periodo di ritenzione è trascorso di notte).

* lista di parole Benson e Feinberg, 1977 VEGLIA SONNO Condizione A Lista* Recall Condizione B Lista* Recall Condizione C Lista* Recall Ore Effetto sonno nella condizione B > Effetto sonno nella condizione C Ipotesi: Processi di CONSOLIDAZIONE attivi in sonno

Prior sleep effect VEGLIA Grosvenor e Lack, 1984 SONNO Condizione W-W Training Recall Condizione W-S Training Recall Condizione S-S Recall Training Condizione S-W Training Recall Prestazione migliore: W-S > W-W > S-S e S-W

Dopo la scoperta del sonno REM (1953)
Congresso AIMS, Torino Dopo la scoperta del sonno REM (1953) Le ricerche si focalizzano sul ruolo del sonno REM nello sleep effect Ipotesi: i processi di consolidamento sono possibili solo nell’ambito di uno stato caratterizzato da elevata attivazione corticale e neurovegetativa Inoltre la presenza di notevoli quantità di REM nelle prime fasi di sviluppo dei mammiferi pare a sostegno dell’importanza del REM per l’apprendimento

Approcci sperimentali allo studio del ruolo di uno stato di sonno nei processi di memoria somministrazione di un training intensivo aumento di uno stato nel sonno successivo? privazione selettiva di uno stato di sonno peggioramento della prestazione mnestica successiva? confronto tra un periodo di ritenzione nella prima o nella seconda metà della notte quali effetti sulla memoria?

Primo approccio: studi su animali
Congresso AIMS, Torino Primo approccio: studi su animali Effetti sul REM dopo manipolazione della veglia: incremento del REM all’interno di “REM windows” nel sonno post-apprendimento (Smith, 1986, 1993, 1996, 2001, 2004) incremento delle onde PGO nel sonno REM post- apprendimento (Datta, 2000) incremento del REM in ratti esposti ad “enriched environment” (Gutwein, Fishbein, 1980) Effetti sul NREM dopo manipolazione della veglia: incremento del NREM dopo condizionamento con rinforzo positivo (Hennevin et al., 1974) incremento locale del SWS nella corteccia motoria nel sonno post-apprendimento (Hanlon et al., 2009) incremento post-apprendimento nella densità dei fusi del sonno (Eschenko et al., 2006)

Primo approccio: studi su umani
Congresso AIMS, Torino Primo approccio: studi su umani Fanjuad et al., 1982 apprendimento di mappe topografiche ↑ REM Verschoor e Holdstock, 1984 studio di brani di prosa Mandai et al., 1989 apprendimento del codice Morse De Koninck et al., 1989 apprendimento di lingue straniere Smith e Lapp, 1991 periodo di apprendimento intensivo in studenti di college Gais et al., 2000 apprendimento di liste di coppie di parole ↑ fusi del sonno Brière et al., 2000 apprendimento verbale implicito Fogel et al., 2001 apprendimento procedurale motorio Huber et al., 2004 ↑ SWS locale (lobo parietale) Morin et al., 2008 finger-tapping task

Secondo aproccio: privazione
Congresso AIMS, Torino Secondo aproccio: privazione Peggioramento delle prestazioni mnestiche dopo privazione di sonno REM ottenuta nel ratto con la tecnica “swimming pool” (Pearlman, 1981; Smith, 2001) Ma: “Gli studi sono equamente divisi tra quelli che mostrano e quelli che non mostrano un peggioramento della memoria in seguito a privazione di sonno REM” (Salzarulo e Fagioli, 1980; Vertes e Eastman, 2000)

Critiche al ruolo del REM
Congresso AIMS, Torino Critiche al ruolo del REM Risultati molto discordanti Ruolo dello stress associato ai paradigmi della sperimentazione animale Psicofarmacologia: gli antidepressivi non compromettono la memoria; locked in syndrome Neuroanatomia: riattivazione in REM delle place cells non accompagnata da esperienze mentali corrispondenti Etologia: non c’è correlazione tra grado di encefalizzazione degli animali e tempo trascorso in REM

I processi mnestici durante il sonno dipendono dal sistema di memoria implicato ?

L’ipotesi “one-to-one” REM > memoria procedurale NREM > memoria dichiarativa

Un compito di tipo procedurale: La discriminazione visiva del tessuto Esempio di stimolo: Tre barre diagonali nel quadrante in basso a destra dello schermo, inserite su uno sfondo di elementi orizzontali. Una piccola lettera capovolta (una T o una L) al centro funge da target di fissazione.

Karni et al., Science, 1994 “Dependence on REM sleep of overnight improvement of a perceptual skill” La performance ad un compito di discriminazione visiva migliora dopo una notte di sonno indisturbato. La privazione selettiva di sonno REM impedisce tale miglioramento durante un analogo intervallo di ritenzione, mentre… …la privazione di Sonno a Onde Lente (SWS) non compromette il miglioramento

Un compito di tipo dichiarativo: La lista di Parole Accoppiate
Congresso AIMS, Torino Un compito di tipo dichiarativo: La lista di Parole Accoppiate Il numero di coppie può essere variato a seconda degli scopi della ricerca . In alcuni esperimenti, la prima parola della coppia può essere fornita come cue. Le parole possono essere associate o non associate. Sedia Montagna Moneta Cucchiaio Bosco Stanza Vetro Pioggia Finestra Leone Quadro Tavolo Topo Professore Letto Estate Colore Carne

Ipotesi one-to-one: sonno REM > memoria procedurale sonno NREM > memoria dichiarativa (Plihal e Born, 1997)

Alcuni problemi per l’ipotesi “dual-process” 1) A fronte di solide evidenze sperimentali concernenti la relazione sonno REM-memoria procedurale, il modello non pare spiegare adeguatamente quelle ricerche del passato che non mostravano differenze tra gli stati di sonno, o indicavano persino una superiorità del sonno REM, nella determinazione dello “sleep effect” per il materiale dichiarativo

Alcuni problemi per l’ipotesi “dual-process” 1) A fronte di solide evidenze sperimentali concernenti la relazione sonno REM-memoria procedurale, il modello non pare spiegare adeguatamente quelle ricerche del passato che non mostravano differenze tra gli stati di sonno, o indicavano persino una superiorità del sonno REM, nella determinazione dello “sleep effect” per il materiale dichiarativo 2) Molti compiti non sono né puramente “procedurali”, né puramente dichiarativi (a.e., apprendimento codici Morse). La suggerita relazione REM-procedurale/NREM-dichiarativo è in effetti confutata da molti studi recenti in cui i compiti hanno caratteristiche “addizionali”.

Wagner et al. 2001; Learning & Memory SWS – early sleep REM – late sleep

Le abilità motorie sono migliorate dallo Stadio 2 “Practice with sleep makes perfect: sleep dependent motor skills learning” (Walker et al., 2002) “Sleep and the time course of motor skills learning” (Walker et al., 2003)

Sonno REM > memoria procedurale memoria procedurale, motoria memoria dichiarativa per materiale a contenuto emotivo Sonno NREM > memoria dichiarativa per materiale a contenuto neutrale

E’ realmente plausibile un’interazione fra un sistema di memoria e uno stato di sonno che escluda del tutto l’altro stato ? oppure: Un ruolo della cooperazione NREM-REM per lo “sleep effect” ?

La cooperazione NREM-REM
Congresso AIMS, Torino La cooperazione NREM-REM EVIDENZE DALLA NEUROFISIOLOGIA Il “dialogo” ippocampo-corteccia favorisce il LTP REM: flusso di informazioni dalla neocorteccia all’ippocampo, con attivazione delle stesse aree ippocampali attivate nel corso della sessione di apprendimento SWS: si verifica il cosiddetto “replay” ippocampale: onde sincrone e ampie accompagnano il flusso delle informazioni in direzione opposta (Wilson & McNaughton, 1994, Hinton, 1995; Buszaki, 1998) EVIDENZE DAL NEUROIMAGING FUNZIONALE Diversi pattern di attivazione in sonno REM (amigdala) rispetto al SWS (aree medio-temporali) (Maquet, 2000; Peigneux et al., 2001) EVIDENZE DA STUDI SU ANIMALI Apprendimento più veloce nei ratti il cui sonno è caratterizzato da maggiore quantità di sequenze sonno sincrono-sonno transizionale-sonno paradosso (Giuditta et al., 1995)

Stickgold et al. (2000) hanno considerato il ruolo del sonno nelle sue componenti globali, piuttosto che in termini di superiorità di uno stato rispetto all’altro. La performance ad un compito di discriminazione visiva del tessuto è migliore dopo l’intero episodio di sonno rispetto a quando segue il solo SWS o il solo REM

Cooperazione NREM-REM nel processo di memorizzazione compito di discriminazione visiva: la performance mnestica al risveglio è correlata sia con la quantità di sonno a onde lente (SWS) nel primo quarto della notte che con la quantità di sonno REM nell’ultimo quarto.

Two-step model processo di memorizzazione: acquisizione in veglia del materiale elaborazione in corso di SWS nella prima parte della notte elaborazione in corso di sonno REM nella seconda parte della notte Il modello ha il merito di prendere in considerazione una complementarità degli stati di sonno TUTTAVIA….

Alcuni problemi per l’ipotesi “two-step” Pur indicando la necessità della compresenza di ambedue gli stati (NREM e REM), fa dipendere l’efficacia dei processi mnestici dalle quantità assolute degli stessi, più che da una loro reale interazione Sottolineando l’importanza del primo e dell’ultimo quarto di sonno, non chiarisce cosa accadrebbe, ai fini dei processi di memorizzazione, nel periodo di sonno intermedio Esso opera una separazione della notte in blocchi, trascurando un’evidenza fenomenologica importante del sonno, ossia la sua natura altamente organizzata

Messaggi riassuntivi Il sonno si è dimostrato efficace nel favorire il consolidamento di materiale appreso prima di dormire, indipendentemente dal tipo di materiale (“sleep effect”) Nessuna caratteristica del sonno (durata, collocazione, composizione in stati) si è rivelata necessaria e sufficiente a determinare lo “sleep effect”

Livelli di organizzazione del sonno
Congresso AIMS, Torino Livelli di organizzazione del sonno Veglia Sonno EPISODIO NREM-REM CICLO STATO NREM REM Aspetti organizzativi intra-stato (es.: REMs isolati o in bursts)

La struttura CICLICA del sonno ha una funzione ? L’organizzazione del sonno, espressa dall’aumento della durata dei cicli NREM-REM, aumenta nel corso del primo sviluppo, in particolare del primo anno di vita (Fagioli et al., 1981; Ficca et al., 2001) Il completamento dei cicli di sonno favorisce processi biologici fondamentali come la sintesi proteica Potenziamento a Lungo Termine ? (Barondes, 1989; Bliss & Collinridge, 1995)

LTP e stati di sonno I processi di LPT sono maggiormente efficaci con la concomitante e/o successiva presenza di: b) elevati livelli di sintesi proteica, che consentono l’espressione di nuovi recettori AMPA sulle membrane postsinaptiche elevati livelli di attivazione elettrofisiologica, che consentono la produzione di spikes neuronali ad alta frequenza Vari studi hanno mostrato l’importanza della componente NREM (più specificamente dello SWS) per processi biologici fondamentali come la sintesi proteica. (Fagioli et al., 1981; Salzarulo e Fagioli, 1995) Il sonno REM è contraddistinto da elevati livelli di arousal, ritenuti essenziali per i processi di apprendimento (Koulack e Goodenaugh, 1976) Il ciclo di sonno NREM-REM, inteso come SUCCESSIONE ININTERROTTA DEI DUE STATI, rappresenta dunque una cornice fisiologica ideale per l’LTP (Barondes, 1983; Bliss e Collinridge, 1993)

Evidenze nell’uomo Mazzoni et al., 1999: STUDIO CORRELAZIONALE su soggetti anziani cicli di sonno e memoria dichiarativa verbale (liste di parole) Ficca et al., 2000: STUDIO SPERIMENTALE su soggetti giovani cicli di sonno e memoria dichiarativa verbale (liste di parole) Goder et al., 2007: STUDIO CORRELAZIONALE su una popolazione clinica cicli di sonno e memoria dichiarativa visuo-spaziale (figura di Rey)

I cicli risultavano l’unica variabile del sonno a mostrare una correlazione positiva con il ricordo mattutino, mentre non emergevano correlazioni con altre misure del sonno, incluse le quantità dei singoli stati e l’efficienza del sonno. (Mazzoni et al., 1999) 10

Manipolazione sperimentale dei cicli NREM-REM Notte C - Risvegli dopo 40’ NREM Notte C + Risvegli dopo 10’ REM Veglia Sonno REM Stadio 1 Stadio 2 Stadio 3 Stadio 4 (Ficca et al., 2000)

Prestazione mnestica di giovani adulti al risveglio da notti continue, frammentate o disorganizzate Ficca et al., 2000 punteggi dopo notte indisturbata = punteggi dopo notte interrotta ma con organizzazione dei cicli conservata punteggi significativamente peggiori dopo notte con disorganizzazione dei cicli 12

SONNELLINI POMERIDIANI: UN MODELLO UTILE PER STUDIARE IL RUOLO DEI CICLI NREM-REM Circa metà dei pisolini pomeridiani hanno almeno una fase di sonno REM (=1 ciclo) La quantità totale di sonno REM è comunque molto limitata Anche la quantità di SWS è limitata, perché all’inizio dei sonnellini diurni, per ragioni circadiane, la quasi totalità del sonno NREM è costituita da Stadio 2 (Salzarulo, 1970)

Nap e Visual Discrimination Task Mednick et al., Nature Neuroscience, 2003

Nap e compito dichiarativo Veglia Sonno 13.30 14.00 16.00 Veglia 19.00 Montaggio elettrodi Somministrazione materiale e primo richiamo Karolinska Sleepiness Scale Test di richiamo L‘obiettivo é verificare se un sonnellino diurno favorisca il ricordo di materiale dichiarativo

Misure del sonno Media ± d.s. Tempo a letto (min) 124,8 ± 20,2 Tempo Totale di Sonno (min) 73,7 ± 23 Efficienza di sonno (%) 60 ± 11 Stadio 2 (%) 61,4 ± 8,9 SWS (%) 29,4 ± 12,3 REM (%) 9,1 ± 8,9

Richiamo delle coppie di parole ai tre tempi Ftime= 0,3 ns; Fcondition= 9,0 ** * ** Muto et al. 2005

Punteggi KSS dei due gruppi ai tre tempi Ftempo= 1,4, ns; Fcondizione= 8,9 ** Muto et al. 2005

Conclusioni (1) I sonnellini pomeridiani non hanno mostrato nel nostro studio significativi effetti sulla memoria di materiale verbale NAPS  Prevalente composizione in NREM Evidenza a sfavore della relazione “one-to-one” sonno NREM-memoria dichiarativa Differenze fra naps contenenti esclusivamente sonno NREM e naps contenenti anche sonno REM?

Richiamo del materiale verbale al risveglio da naps con o senza sonno REM (almeno 10’) *

Conclusioni (2) Sonnellini diurni contenenti almeno 10 minuti di sonno REM sembrano migliorare il ricordo di liste di parole al risveglio Presenza del REM = Completamento del ciclo ?

Messaggi riassuntivi Il sonno si è dimostrato efficace nel favorire il consolidamento di materiale appreso prima di dormire, indipendentemente dal tipo di materiale (“sleep effect”) Nessuna caratteristica del sonno (durata, collocazione, composizione in stati) si è rivelata necessaria e sufficiente a determinare lo “sleep effect” La ricerca sta attualmente considerando con molta attenzione gli aspetti di tipo architetturale e organizzativo (compartecipazione di sonno NREM e REM, cicli di sonno)

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